2026 Том 2 №1

Таксономические особенности оральных микробиомов у пациентов с воспалительными заболеваниями пародонта и их взаимосвязь с иммунологическими показателям

DOI

10.5922/ATB-2026-2-1-8

Страницы / Pages

124-136

Для цитирования

Гимранова И. А., Акмалова Г. М., Гареев Е. М., Гриценко В. А. Таксономические особенности оральных микробиомов у пациентов с воспалительными заболеваниями пародонта и их взаимосвязь с иммунологическими показателями. Современные направления в биомедицине. 2026;2(1):124—136. https://doi.org/10.5922/ATB-2026-2-1-8

To cite

Gimranova I. A., Akmalova G. M., Gareev E. M., Gritsenko V. A. Taxonomic composition of the oral microbiome and its relationship with immune parameters in periodontal inflammatory disease. Advanced targets in Biomedicine. 2026;2(1):124—136. https://doi.org/10.5922/ATB-2026-2-1-8

Аннотация

Обоснование роли пародонтопатогенных микроорганизмов при воспалительных заболеваниях пародонта и запускаемого ими иммунного ответа в 1патогенезе может открыть новые возможности для диагностики, профилактики и лечения данной патологии.

Цель — анализ взаимосвязей между таксономическими особенностями микробиома содержимого десневой борозды / пародонтального кармана и иммунологическими показателями у пациентов с гингивитом и хроническим генерализованным пародонтитом (ХГП) различной степени тяжести.

Материалы и методы. Проводили секвенирование гена 16S рРНК в соответствии с протоколом Illumina для определения видового состава микробиома содержимого десневой борозды и пародонтального кармана 84 пациентов. В отобранных образцах методом иммуноферментного анализа определяли концентрацию про- и противовоспалительных цитокинов. В периферической крови обследованных лиц оценивали содержание иммуноглобулинов A, M и G и фагоцитарной активности нейтрофилов. Статистическая обработка данных и их корреляционный анализ проводились с помощью программного пакета Statistica 10.

Результаты и обсуждение. Установлено, что у пациентов с воспалительными заболеваниями пародонта в ротовой жидкости повышались уровни ИЛ-2, ФНОα и ИЛ-4, а также sIgA на фоне статистически значимого снижения уровней ИЛ-6 и ИЛ-10. В периферической крови у пациентов с ХГП отмечались дисиммуноглобулинемия и снижение фагоцитарной активности лейкоцитов. Выявлены значимая «положительная» корреляция между наличием в оральном микробиоме представителей вида V. dispar и повышением уровней ФНОα, ИЛ-2, ИЛ-4 и sIgA (τ = 0,27…0,36, p < 0,05), а также «отрицательная» корреляция встречаемости ассоциации F. nucleatum, T. forsythia и F. alocis с рядом иммунологических показателей — ФНОα, ИЛ-2, ИЛ-4, sIgA, IgA, IgМ, IgG (τ = – 0,57… – 0,86, p < 0,01).

Заключение. Присутствие в оральном микробиоме у пациентов с хроническим генерализованным пародонтитом P. gingivalis, F. nucleatum, F. alocis и V. dispar приводит к угнетению клеточного и гуморального звеньев иммунитета и является потенциальным биомаркером тяжелого прогрессирующего течения заболевания, что необходимо учитывать при проведении комплексной терапии.

Abstract

Elucidating the role of periodontopathogenic microor­ganisms in inflammatory periodontal diseases and the immune response they trigger in the pathogenesis may open up new op­portunities for the diagnosis, prevention, and treatment of this pa­thology. The aim is to analyze the relationships between the taxonomic fea­tures of the microbiome of the gingival sulcus/periodontal pocket contents and immunological indicators in patients with gingivitis and chronic generalized periodontitis (CGP) of varying severity. Materials and methods. The 16S rRNA gene was sequenced ac­cording to the Illumina protocol to determine the species compo­sition of the microbiome in the gingival sulcus and periodontal pocket of 84 patients. The concentration of pro- and anti-inflam­matory cytokines was determined in the selected samples using enzyme-linked immunosorbent assay. The peripheral blood of the patients was evaluated for the content of immunoglobulins A, M, and G and the phagocytic activity of neutrophils. Statistical data processing and correlation analysis were performed using the Sta­tistica 10 software package. Results and discussion. It was found that patients with inflam­matory periodontal diseases had increased levels of IL-2, TNFα, and IL-4 in their oral fluid, as well as sIgA, while there was a sta­tistically significant decrease in the levels of IL-6 and IL-10. In the peripheral blood of patients with CGP, there was a decrease in the phagocytic activity of leukocytes and dysgammaglobulinemia. A significant “positive” correlation was found between the presence of representatives of the V. dispar species in the oral microbiome and increased levels of TNFα, IL-2, IL-4, and sIgA (τ = 0.27...0.36, p < 0.05), as well as a negative correlation between the occurrence of F. nucleatum, T. forsythia, and F. alocis with a number of immunological parameters — TNFα, IL-2, IL-4, sIgA, IgA, IgM, IgG (τ = – 0.57... – 0.86, p < 0.01). Conclusion. The presence of P. gingivalis, F. nucleatum, F. alocis, and V. dispar in the oral microbiome of patients with chronic ge­neralized periodontitis contributes to the suppression of cellular and humoral immunity and is a potential biomarker of severe and progressive disease, which should be taken into account during comprehensive therapy.

Список литературы

1. Тарасенко С. В., Кулага О. И., Вавилова Т. П. Клинико-биохимические параллели при изуче-нии эффективности применения препарата Дентал Гиалрипайер-02 у пациентов с хроническим пародонтитом. Медицинский алфавит. 2016, 21(284), 5—10, EDN: WNDHIV.
2. Гимранова И. А., Хакимова Л. Р., Акмалова Г. М., Газизуллина Г. Р. Современные методы диагностики заболеваний пародонта: возможности и перспективы (обзор литературы). Клиническая лабораторная диагностика. 2023, 68(9), 570—577, DOI: 10.51620/0869-2084-2023-68-9-570-577.
3. Sharifovich A. D., Alimjanovich R. J. The role of the immune system and oral fluid and blood antimicrobial peptides in patients with chronic generalized periodontitis. The American Journal of Interdisciplinary Innovations and Research. 2023, 5, 64—71, DOI: 10.37547/TAJMSPR/Volume05Issue05-13.
4. Cekici A., Kantarci A., Hasturk H., Van Dyke T. E. Inflammatory and immune pathways in the pathogenesis of periodontal disease. Periodontology. 2000, 2014, 64(1), 57—80, DOI: 10.1111/prd.12002.
5. Hajishengallis G. Immunomicrobial pathogenesis of periodontitis: keystones, pathobionts, and host response. Trends in immunology. 2014, 35(1), 3—11, DOI: 10.1016/j.it.2013.09.001.
6. Devine D. A., Marsh P. D., Meade J. Modulation of host responses by oral commensal bacteria. J. Oral. Microbiol. 2015, 7, 26941, DOI: 10.3402/jom.v7.26941.
7. Wang R., Hu J., Sun Q., Guo S., Zhang G., Lu A., et al. Identification and validation of endoplasmic reticulum autophagy-related potential biomarkers in periodontitis. Sci. Rep. 2025, 15(1), 24151, DOI: 10.1038/s41598-025-08180-2.
8. Faisal R. H., Ali A. O. Increased bacterial load of Filifactor alocis in deep periodontal pockets discriminate between periodontitis stage 3 and 4. Front. Oral Health. 2025, 6, 1543030, DOI: 10.3389/froh.2025.1543030.
9. Царев В. Н., Арутюнов С. Д., Балмасова И. П., Бабаев Э. А., Николаева Е. Н., Ипполитов Е. В., и др. Молекулярная диагностика пародонтита и метагеномный анализ микробиоты пародонта у пациентов с сахарным диабетом II типа. Бактериология. 2018, 3(2), 30—37, DOI: 10.20953/2500-1027-2018-2-30-37.
10. Царев В. Н., Николаева Е. Н., Ипполитов Е. В. Пародонтопатогенные бактерии — основной фактор возникновения и развития пародонтита. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2017, 5, 101—112, DOI: 10.36233/0372-9311-2017-5-101-112.
11. Чуйкин С. В., Мавзютов А. Р., Чуйкин О. С., Акатьева Г. Г., Кучук К. Н. Исследование пародонтопатогенной микрофлоры методом полимеразной цепной реакции у детей с врожденной расщелиной неба и дефектом после уранопластики. Стоматология детского возраста и профилактика. 2022, 22(1), 19—28, DOI: 10.33925/1683-3031-2021-22-1-19-28.
12. Булгакова А. И., Мавзютов А. Р., Тамарова Э. Р., Васильева Н. А., Швец К. Ю. Клинико-микробиологическое обоснование комплексного лечения больных пародонтитом со средней и тяжелой степенью тяжести с учетом молекулярно-генетической характеристики микробиоты полости рта. Пародонтология. 2017, 22(1), 70—73, EDN: YPSSWH
13. Царев В. Н., Атрушкевич В., Ипполитов Е., Подпорин М. Сравнительный анализ антимикробной активности пародонтальных антисептиков с использованием автоматизированной системы контроля роста микроорганизмов в режиме реального времени. Пародонтология. 2017, 22(1), 4—10, EDN: YPSSQN.
14. Доменюк Д. А., Давыдов Б. Н., Гильмиярова Ф. Н., Ивченко Л. Г. Влияние тяжести течения сахарного диабета I типа у детей на стоматологический статус и иммунологические, биохимические показатели сыворотки крови и ротовой жидкости. Часть I. Пародонтология. 2017, 2(83), 53—60, EDN: YPRZSP.
15. Дзюба Е. В., Нагаева М. О., Жданова Е. В. Роль иммунологических процессов в развитии воспалительных заболеваний пародонта и возможности их коррекции. Проблемы стоматологии. 2019, 15(2), 24—31, DOI: 10.18481/2077-7566-2019-15-2-25-31.
16. Pan W., Wang Q., Chen Q. The cytokine network involved in the host immune response to periodontitis. Int. J. Oral Sci. 2019, 11(3), 30, DOI: 10.1038/s41368-019-0064-z.
17. Plemmenos G., Evangeliou E., Polizogopoulos N., Chalazias A., Deligianni M., Pi­peri C. Central regulatory role of cytokines in periodontitis and targeting options. Curr. Med. Chem. 2021, 28(15), 3032—3058, DOI: 10.2174/0929867327666200824112732.
18. Быкова Н. И., Одольский А. В., Григорян В. А. Показатели клеточного и гуморального иммунитета при экспериментальном воспалении тканей пародонта. Кубанский научный медицинский вестник. 2016, 6, 20—26, EDN: XVJHCH.
19. Цыбиков Н. Н., Доманова Е. Т., Зобнин В. В., Игнатов М. Ю., Масло Е. Ю., Исакова Н. В. Свойства десневой жидкости при остром гингивите и хроническом пародонтите. Российский стоматологический журнал. 2012, 1, 40—42, EDN: PGJEVJ.
20. Linhartova P. B., Danek Z., Deissova T., Hromcik F., Lipovy B., Szaraz D., et al. Interleukin gene variability and periodontal bacteria in patients with generalized aggressive form of periodontitis. Int. J. Mol. Sci. 2020, 21(13), 4728, DOI: 10.3390/ijms21134728.
21. Овчаренко Е. С., Еричев В. В., Аксенова Т. В., Мелехов С. В. Иммунологическая и микробиологическая оценка эффективности гигиены полости рта в комплексном лечении больных с воспалительными заболеваниями пародонта. Медицинский алфавит. 2017, 3(24), 38—41, EDN: ZVRCZT.
22. Callahan B. J., McMurdie P. J., Rosen M. J., Han A. W., Johnson A. J. A., Holmes S. P. DADA2: High-resolution sample inference from Illumina amplicon data. Nat. Methods. 2016, 13, 581—583, DOI: 10.1038/nmeth.3869.
23. Quast C., Pruesse E., Yilmaz P., Gerken J., Schweer T., Yarza P., et al. The SILVA ribosomal RNA gene database project: Improved data processing and web-based tools. Nucleic Acids Res. 2013, 41(Database issue), D590—D596, DOI: 10.1093/nar/gks1219.
24. Гржибовский А. М. Анализ номинальных данных. Экология человека. 2008, 8, 58—68, EDN: KXIIFZ.
25. Benahmed A. G., Mujawdiya P. K., Noor S., Gasmi A. Porphyromonas gingivalis in the development of periodontitis: impact on dysbiosis and inflammation. Arch. Razi Inst. 2022, 77(5), 1539—1551, DOI: 10.22092/ARI.2021.356596.1875.
26. Hajishengallis G., Liang S., Payne M. A., Hashim A., Jotwani R., Eskan M. A., et al. Low-abundance biofilm species orchestrates inflammatory periodontal disease through the commensal microbiota and complement. Cell Host Microbe. 2011, 10(5), 497—506, DOI: 10.1016/j.chom.2011.10.006.
27. Бажутова И. В., Исматуллин Д. Д., Лямин А. В., Трунин Д. А., Жестков А. В., Разумный В. А. Клиническое значение представителей рода Streptococcus при развитии пародонтита. Инфекция и иммунитет. 2022, 12(1), 51—58, DOI: 10.15789/2220-7619-CSO-1698.
28. Jamal M., Ahmad W., Andleeb S., Jalil F., Imran M., Nawaz M. A., et al. Bacterial biofilm and associated infections. J. Chin. Med. Assoc. 2018, 81(1), 7—11, DOI: 10.1016/j.jcma.2017.07.012.
29. Barzegari A., Kheyrolahzadeh K., Khatibi S. M.H., Sharifi S., Memar M. Y., Vahed S. Z. The battle of probiotics and their derivatives against biofilms. Infect. Drug. Resistance. 2020, 13, 659—672, DOI: 10.2147/idr.s232982.
30. Gou H.-Z., Zhang Y.-L., Ren L.-F., Li Z.-J., Zhang L. How do intestinal probiotics restore the intestinal barrier? Front. Microbiol. 2022, 13, 929346, DOI: 10.3389/fmicb.2022.929346.
31. Vasiee A., Falah F., Mortazavi S. A. Evaluation of probiotic potential of autochthonous lactobacilli strains isolated from Zabuli yellow kashk, an Iranian dairy product. J. Appl. Microbiol. 2022; 133(5), 3201—3214, DOI: 10.1111/jam.15772.